Abstract
Fernández-Northcote, E.N. 2001. Fungicides: History, present, and future of fungicides used for late blight control. Pages in: Proceedings of the International Workshop on Complementing Resistance to Late Blight (Phytophthora infestans) in the Andes. February 13-16, 2001, Cochabamba, Bolivia. GILB Latin American Workshops 1. E.N. Fernández-Northcote, ed. International Potato Center, Lima, Perú.
The first effective fungicides developed for potato late blight control were cuprics, later came bisdithiocarbamates and then others, all currently known as contact fungicides. A new era started with the launching of systemic fungicides. Contemporary pressures to protect the environment and human health opened the way to different kinds of compounds, the resistance activators and fungicides from natural origin or similar ones. At present, a broad spectrum of products exists that can be used in appropriate strategies for the chemical control of late blight - effective, efficient, economic and sensitive to environmental and human health concerns. In this paper some important characteristics, advantages and disadvantages of these fungicides are described.
Introducción
Desde que empezó el problema del tizón de la papa (Phytophthora infestans) en Europa en 1845 en la forma de una epidemia violenta se intentó controlarlo con productos químicos. Los primeros productos utilizados tales como el cloruro de sodio (sal común) y el sulfato de cobre aplicados al tubérculo-semilla (Moore,1846) en Irlanda, y el azufre aplicado a las hojas en la costa de Lima por el año 1875 (García Merino, 1878) no fueron apropiados para el control de la “enfermedad de la papa” como se le conocía entonces al tizón en el Perú.
Después de que por casualidad se descubriera en Burdeos, Francia, el efecto del sulfato de cobre en el control del mildiú de la vid, Millardet en 1875 (Millardet 1875 a; 1875 b) mostró la influencia de la lechada de cal en mezcla con una solución de sulfato de cobre, para un buen control del mildiú de la vid. Este caldo fue luego conocido como caldo bordalés. Prillieux en 1888 (Prillieux, 1888) lo probó por primera vez en Francia para el control del tizón de la papa. A partir de 1905 se probó en la costa de Lima, mostrando que las parcelas tratadas con caldo bordalés rendían hasta el doble con relación a las parcelas no tratadas (Vanderghen, 1907). En ese año no fue raro ver campos en la costa de Lima completamente arrazados por el “fitóftora infestans” o enfermedad de la papa.
Posteriormente se desarrollaron otros fungicidas a base de sales cúpricas. En 1934 se descubrió la actividad fungicida de los ditiocarbamatos y bisditiocarbamatos y posteriormente se desarrollaron otros fungicidas todos estos denominados al presente como fungicidas de contacto (no sistémicos). Una nueva era en el control químico del tizón comenzó en 1976 con el lanzamiento de cimoxanil, la era de los fungicidas sistémicos.
Al presente las presiones contemporáneas tendientes a la protección del medio ambiente y la salud humana están abriendo las puertas a un tipo diferente de productos químicos, los activadores de resistencia es decir de los mecanismos naturales de autodefensa contra otros organismos y a los fungicidas de origen natural o similares.
Tipos de fungicidas utilizados para el control químico del tizón
Dos tipos de fungicidas son utilizados para el control químico del tizón, los de contacto (más propiamente no sistémicos) llamados también residuales, y los sistémicos (Fernández-Northcote et al., 1999).
Los de contacto son comúnmente referidos también como fungicidas protectores o preventivos y los sistémicos como curativos. Estos términos no están bien aplicados y por otro lado confunden al agricultor, así aplican los fungicidas sistémicos solo cuando ven los síntomas del tizón (porque los consideran "curativos") lo cual normalmente ya es tarde para un buen control de la enfermedad. Por lo tanto en el presente artículo se hará referencia solo a los términos de contacto y sistémicos.
Los fungicidas de contacto afectan las estructuras del patógeno en la superficie de la planta actuando en sus fases de germinación y penetración. Una vez que el patógeno ha entrado en la planta estos fungicidas no lo afectan. Como los brotes nuevos y las partes de la planta que desarrollan luego de una aplicación deben ser protegidos y si acaso lloviera luego de la aplicación esta debería repetirse, un buen control del tizón con este tipo de fungicidas solo se logra con aplicaciones frecuentes y a intervalos cortos entre las aplicaciones lo que lleva a tener que realizar entre 16 a 20 aplicaciones en zonas tizoneras de los países en vías de desarrollo. Aún bajo estas condiciones el control podría ser no muy efectivo si es que las condiciones son muy favorables para la enfermedad y si es que las condiciones lluviosas no dejaran realizar las aplicaciones en el momento necesario.
Con los fungicidas de contacto es muy importante mantener una capa apropiada del fungicida en el follaje tanto en el haz(cara superior) como en el envés (cara inferior) de la hoja. Se necesita bañar toda la parte aérea de la planta. Su acción será efectiva mientras persistan en la hoja y mientras no sean lavados por la lluvia, es decir tengan buena tenacidad. En la experiencia del autor, otros investigadores y agricultores, la tenacidad relativa de los fungicidas de contacto disponibles al presente va de menor a mayor como sigue: ditiocarbamatos, phtalimidas, cloronitrilos, cúpricos, estáñicos, fenil-piridinaminas.
Las características y condiciones para la efectividad de los fungicidas de contacto, anteriormente mencionadas, además del hecho de que en muchos países en vías de desarrollo como en el caso de Bolivia el agricultor no realiza bien las aplicaciones por cuanto no baña bien la planta, por desconocimiento de esta necesidad y por falta de tiempo, restan eficacia a la acción de estos fungicidas. El desarrollo de los fungicidas sistémicos a partir de 1970 abrió una alternativa para solucionar estos problemas y llegar a un mejor control del tizón.
Los fungicidas sistémicos (Cuadro 1) penetran en la planta y se movilizan translaminarmente del haz al envez o viceversa y luego del punto donde cayeron hacia arriba de la planta es decir tienen un movimiento acropétalo. Solo uno de los fungicidas sistémicos que se utilizan para el control del tizón y que no es propiamente un fungicida, el fosetil-aluminio, se moviliza también basipétalamente es decir de donde penetra hacia abajo de la planta. En el caso de los fungicidas sistémicos una aplicación constante y uniforme no es tan importante como cuando se trata de los fungicidas de contacto, luego de su aplicación el fungicida sistémico penetra en la planta y se moviliza acropetalamente aún hacia partes de la planta en donde no hubo depósitos de la aplicación. El intervalo entre aplicaciones puede ser alargado. Poco después de su aplicación no son lavados por las lluvias. Estas son las grandes ventajas de los fungicidas sistémicos sobre los fungicidas de contacto especialmente en las zonas muy tizoneras de los países en vías de desarrollo. Las desventajas de los fungicidas sistémicos son su mayor costo y la selección e incremento de resistencia en el patógeno cuando se les utiliza inapropiadamente.
Para manejar el problema de la resistencia a los fungicidas sistémicos, el Grupo Internacional de Asociaciones Nacionales de Fabricantes de Agroquímicos ha constituido el comité de acción sobre resistencia a fungicidas (FRAC) que ha propuesto recomendaciones generales diseñadas a prevenir o demorar el problema de la resistencia (Wade y Delp, 1985;). Entre estas una de las más importantes es la comercialización de los fungicidas sistémicos en mezclas con fungicidas de contacto. En base a información del FRAC (
http://www.gcpf.org/frac) y experiencia del autor el riesgo de generar resistencia va de menor a mayor como sigue, a) Riesgo muy bajo: activadores de resistencia, fosfonatos, b) Riesgo bajo y se requiere manejo de la resistencia: ciano-acetamida oximas, derivados del ácido cinámico, carbamatos, y c) Riesgo alto y se requiere de manejo de la resistencia: fenilamidas.
Fungicidas de contacto
Cúpricos
Los fungicidas cúpricos fueron los primeros en ser utilizados comúnmente para el control del tizón. Los más utilizados son el caldo Bordalés y en tiempos recientes los fungicidas a base de oxicloruro de cobre y de óxido cuproso. Entre los fungicidas de contacto los cúpricos tienen la ventaja de tener una buena tenacidad. Tienen la desventaja de tender a retrasar el desarrollo vegetativo de la planta por ello se recomienda su utilización después de empezada la floración. Su acción es en los esporangios y las zoosporas en las que denaturalizan enzimas de la cadena respiratoria (Schwinn and Margot, 1991).
La tendencia moderna para mejorar la efectividad de los fungicidas cúpricos ha estado orientada a reducir el tamaño de sus partículas y cristales, así como permitir que sean absorbidos por el follaje y tornarse sistémicos.
Ditiocarbamatos
Los ditiocarbamatos son compuestos orgánicos azufrados derivados del ácido bisditiocarbámico. Sus sales vienen a ser 1,2-bisditiocarbamatos dependiendo el nombre químico común del fungicida del grupo químico (metil, etil, etc.) y del metal involucrado. Los ditiocarbamatos más comúnmente utilizados en el control del tizón son el zineb (tiene etileno y zinc), maneb (tiene etileno y manganeso), mancozeb (tiene etileno, zinc y manganeso), metiram (tiene etileno y zinc) y propineb (tiene propileno y zinc).
En comparación a los cúpricos los ditiocarbamatos no son fitotóxicos por lo que pueden ser utilizados en todo el desarrollo de la planta, sin embargo tienen la desventaja de tener baja tenacidad es decir son fácilmente lavados por la lluvia. Su acción es principalmente durante la germinación de los esporangios y zoosporas asi como en el desarrollo micelial inactivando aminoácidos o procesos bioquímicos importantes que involucran enzimas con grupos tioles (Schwinn and Margot, 1991).
Los ditiocarbamatos son los fungicidas más ampliamente utilizados al presente en el control del tizón. Aunque el bajo costo facilita su utilización, las estrategias de control basadas en gran parte o exclusivamente en ellos, no son convenientes al presente en zonas muy tizoneras debido a que la necesidad de aplicaciones frequentes incrementan su exposición al agricultor y al medio ambiente. En Suecia el uso de maneb y propineb han sido suspendidos por razones relacionadas con la salud humana y/o el medio ambiente (Emmerman, 1996). En otros Países como Dinamarca se han implementado políticas para reemplazar al maneb (Jorgensen, 1996). La EPA de los Estados Unidos de Norte América tiene evidencias suficientes por estudios realizados con animales de un probable efecto cancerígeno en humanos del maneb, zineb, y mancozeb (The Pesticides Trust, 1994). Crissman et al. (1994) y Cole et al. (1997) han reportado casos de dermatitis crónica asociada al empleo frequente de mancozeb en el Ecuador.
Phtalimidas
Folpet, captafol, y captan pertenecen a este grupo de fungicidas. Los dos primeros han sido importantes en el control del tizón. Captafol ha sido considerado por WHO (The World Health Organization) como extremadamente peligroso (The Pesticides Trust, 1994). Al presente se está promoviendo el uso de captan. Su acción fungicida y fungistática contra las estructuras fungosas es solo en la superficie de las hojas. Afectan la movilidad de las zoosporas y su germinación. Reaccionan con grupos tioles que llevan a una serie de efectos bioquímicos no específicos que afectan la actividad enzimática (Schwinn and Margot,1991).
Cloronitrilos (Phtalonitrilos)
En este grupo se encuentra clorotalonil el cual se distingue de los ditiocarbamatos y phtalimidas por una mayor tenacidad y redistribución, adhiriéndose con firmeza en la superficie del follaje y permitiendo aplicaciones a intervalos mayores que los necesarios con los fungicidas mencionados. Su acción en las células fungosas es atrapando glutatione libre previniendo la activación (reducción) de la gliceroaldehido-3-fosfato dehidrogenasa y quizás otras enzimas similares (ISK-Biotech, 1990).
Fenil-Piridinaminas
Fluazinam es un fungicida nuevo perteneciente a este grupo. Se le reporta mucho potencial debido a su mayor tenacidad en la superficie de las hojas con relación a otros fungicidas de contacto. Su empleo en concentraciones bajas permite reducir la cantidad de fungicida aplicada por hectárea. Inhibe la germinación de esporas, formación de apresorios, penetración y crecimiento de hifas, así como la esporulación. Fluazinam es un desacoplador potente en la fosforilación oxidativa e inhibe la transferencia de protones a través de la membrana mitocondrial (Guo et al., 1990).
Estáñicos
Los compuestos trifenilestaño acetato y trifenilestaño hidróxido son efectivos para el control del tizón mostrando una tenacidad superior a la de los cúpricos y ditiocarbamatos. Actúan sobre las esporas e hifas afectando la fosforilación oxidativa (Schwinn and Margot, 1991). La fitotoxicidad de estos fungicidas sin embargo limita su utilización hacia el final en el desarrollo del cultivo. Estos fungicidas figuran en listas de la Comunidad Europea para ser considerados como productos químicos cuyo uso debe prohibirse o reducirse con el propósito de proteger el medio ambiente acuático (The Pesticides Trust, 1994).
Fungicidas sistémicos
Cuadro 1. Fungicidas sistémicos y su tipo de movimiento en la planta de papa
Ciano-acetamida oximas
Cimoxanil pertenece a este grupo de fungicidas. Su movimiento en la planta es solo translaminar, no tiene movimiento acropétalo. Su persistencia en la planta está limitada a unos pocos días por lo que los intervalos para su aplicación apropiada es similar a la de los fungicidas de contacto. Cimoxanil afecta la síntesis de ADN y en menor grado la de ARN (Ziogas et al.,1987). Se ha reportado un efecto sinergístico cuando se usa cimoxanil en mezcla con mancozeb. La mezcla controla mejor el tizón que cuando se usa cimoxanil o mancozeb solos (Samoucha y Cohen, 1989; Evenhuis et al., 1996). Cimoxanil es de bajo riesgo para el desarrollo de resistencia en el patógeno.
Carbamatos
Propamocarb pertenece a este grupo. Es un fungicida básicamente translaminar. Tiene poca acción en la germinación del esporangio. Actúa en el micelio joven afectando la permeabilidad de la membrana celular no siendo efectivo cuando el micelio ya ha desarrollado (Papavizas et al., 1978). Propamocarb no es efectivo cuando se le aplica en plantas ya infectadas, y no ejerce control cuando estas tienen tres días de infectadas (Samoucha y Cohen, 1990) por lo que para una perfomance efectiva el intervalo entre sus aplicaciones debe ser corto (siete días).
Iprovalicarb es un nuevo fungicida sistémico recientemente lanzado al mercado, químicamente es un amidocarbamato de aminoácido (Seitz et al., 1999). Su limitada penetración a través de la cutícula es suficiente para lograr una protección sistémica. Los residuos que quedan en la superficie de la hoja tratada actúan inhibiendo la germinación de los esporangios y zoosporas. Luego de su penetración inhibe el desarrollo micelial. Como resultado se inhibe significativamente la colonización tanto de las células epidérmicas como del parénquima de empalizada impidiéndose de gran manera una penetración más profunda hacia el parénquima esponjoso de las hojas. Tiene un marcado movimiento acropétalo en la planta. No se conoce el mecanismo de acción bioquímica. Sin embargo se supone que posee un mecanismo nuevo de acción específica (Stubler et al., 1999; Jende et al.,1999).
Derivados del ácido cinámico
El dimetomorf es uno de los fungicidas más recientes. Se le comercializa desde 1990. Es básicamente un fungicida translaminar reportándosele una excelente actividad antiesporulante previniendo la producción de esporangios y oosporas. El dimetomorf afecta la formación de la pared celular promoviendo su lisis y la muerte de la célula. Se le considera de bajo riesgo como promovedor del desarrollo de resistencia en el patógeno (Leroux et al., 1993).
Fenilamidas
Metalaxil el primer fungicida de este grupo fue introducido al mercado en 1977. Posteriormente otras fenilamidas se han desarrollado: ofurace, benalaxil, oxadixil, furalaxil y mefenoxam (metalaxil-m). Estos fungicidas crearon una gran expectativa por su acción post-infeccional, y actividad sobresaliente bajo condiciones muy favorables para la enfermedad. El uso extensivo e intensivo de metalaxil como único fungicida en el control del tizón a lo largo de la campaña y además frequentemente utilizado cuando ya se observaban síntomas de la enfermedad, creó una presión para la aparición de variantes de P. infestans resistentes al metalaxil a los tres años de su introducción (Davidse et al., 1981; Dowley y O’Sullivan, 1981). Su comercialización posterior en mezclas con fungicidas de contacto y siguiendo recomendaciones del grupo de trabajo sobre fenilamidas del FRAC (Fungicide Resistance Action Commitee, o Comité de Acción en Resistencia a Fungicidas) (Wade y Delp, 1985; http//
www.gcp.org/frac/PhenylamidesWGBody.html) ha permitido la utilización del metalaxil y las otras fenilamidas para un control efectivo, eficiente y estable del tizón, a pesar de la presencia al inicio de la campaña entre un 30 a un 50% de variantes de P.infestans resistentes a fenilamidas (Nuninger et al., 1995; Dowley et al., 1995). Diferentes estudios han mostrado que aunque la frequencia de las variantes resistentes a fenilamidas aumente durante una campaña en la magnitud de la presión que se ejerza para su selección, la frequencia disminuye al inicio de la siguiente campaña (Figura 1) debido probablemente a una menor capacidad de supervivencia en comparación con las variantes no resistentes a las fenilamidas (Williams y Gisi, 1992).
Metalaxil tiene poco efecto en la germinación del esporangio o de las zoosporas o en la movilidad de las zoosporas. La penetración y la formación de haustorios en la planta de papa no son afectadas. Metalaxil ejerce su efecto fungitóxico solo en el interior de la planta ( Staub et al., 1980, citado en Schwinn y Margot, 1991). Las fenilamidas inhiben severamente la esporulación y en grado menor el desarrollo micelial (Bruck et al., 1980). Las fenilamidas interfieren en la síntesis de ARN inhibiendo a la enzima ARN polimerasa. La mejor redistribución y la mayor persitencia de las fenilamidas en las plantas se logra en las plantas jóvenes y en crecimiento activo.
Entre los pesticidas evaluados por la EPA oxadixil figura como un posible cancerígeno en humanos en base a información muy limitada obtenida en animales (The Pesticides Trust, 1994).
Figura 1. Dinámica de la población de P. infestans sometida a presión de selección por fenilamidas (FA).
El nivel de sensibilidad de la población va de S (susceptible) a R (resistente). Cortesía de Dr. J.A. Guerra, Novartis.
Fosfonatos
El fosetil-aluminio pertenece a este grupo. Tiene una acción directa propiamente como la de un fungicida pero además actúa indirectamente activando mecanismos de defensa propios de la planta. Otra ventaja de este compuesto es de que se moviliza en la planta tanto acropetalamente como basipetalamente, es decir de donde penetra a la planta tanto ascendentemente como descendentemente, por lo que con este producto se puede lograr un excelente control de la infección en tubérculos.
El fosetil-aluminio es un compuesto que penetra rápidamente en la planta y tiene una larga persistencia (algunas semanas) por lo que permite alargar el intervalo entre aplicaciones.
Activadores de resistencia y fungicidas de origen natural
Los mecanismos de autodefensa en las plantas se han venido estudiando desde hace unos 100 años, solo recientemente se ha puesto más énfasis en su posible utilización en un manejo integrado de las plagas. En 1989, investigadores de Ciba-Geigy descubrieron al acibenzolar-S- methyl (CGA 245704), un producto sintético, como un inductor efectivo del mecanismo de autodefensa natural de la planta dando lugar al fenómeno conocido como Resistencia Sistémica Activada (SAR, de systemic activated resistance), que torna a las plantas más resistentes a los patógenos. CGA 245704 fue desarrollado para la protección de diferentes cultivos contra enfermedades producidas por diferentes patógenos (Ruess et al., 1995). En 1996 el producto se introdujo en Alemania con el nombre comercial de Bion 50 WG y en Suiza como Unix Bion 63 WG para el control de oidium (Erysiphe graminis) en Trigo. Trujillo et al. (1997; 2000) han mostrado la efectividad de Bion 50 WG en el control del tizón en mezcla con un fungicida sistémico o de contacto permitiendo reducir el número de aplicaciones del fungicida sistémico y los riesgos de resistencia al fungicida sistémico por parte del patógeno.
Luego de su aplicación BION penetra y es distribuido rápidamente en la planta. Se moviliza acropetalamente y basipetalamente. Se asume que BION se enlaza a alguna molécula en la planta y subsiguientemente activa una respuesta de defensa en la planta sin previa infección por el patógeno, tal como la induce el ácido salicílico pero como resultado de su síntesis ante la respuesta de la planta (señal) a la infección por un patógeno.
Otra línea en la que están orientadas algunas firmas de agroquímicos es en aislar sustancias o sintetizar similares a las producidas por las plantas y que cumplen un rol fundamental en el mecanismo de autodefensa. Todavía no se ha desarrollado uno para el control del tizón.
Oportunidad de aplicación de los fungicidas
En base a lo descrito anteriormente para los diferentes fungicidas que se emplean en el control del tizón, en la Figura 2 se muestra su acción con relación a diferentes fases del ciclo biológico de P. infestans. Los fungicidas de contacto actúan solo en las primeras horas del primer contacto del esporangio con la superficie húmeda de la hoja o de otra parte aérea de la planta de papa, en las fases de esporangio, liberación de zoosporas, germinación de zoosporas, formación del tubo germinativo, formación de apresorios, y penetración inicial. Los fungicidas cimoxanil, propamocarb y fosetil-al también actúan en estas fases. Una vez que P. infestans ha penetrado en la planta actúan los translaminares en la parte de la planta donde fueron depositados por la aplicación, y los sistémicos acrópetalos y basipétalos donde lograron movilizarse luego de su aplicación y penetración en la planta. Cuanto más joven, hidratada y vigorososa la planta, la movilización de los sistémicos será mejor así como su persistencia de acción. Por ello no es aconsejable su utilización en fases tardías en el desarrollo del cultivo, aparte de que se ha observado un efecto rejuvenecedor tipo hormonal por los sistémicos acropétalos con muy buen control de la enfermedad, pero en perjuicio de una mejor producción. Los fungicidas de contacto, cimoxanil, y fosetil-al actúan también sobre los esporangioforos y esporangios que salen a través de los estomas generalmente en la cara inferior de los foliolos. En base a estas características y otras descritas anteriormente los períodos principales de uso de fungicidas para el control del tizón se ilustran en la Figura 3.
Figura 2. Acción de fungicidas empleados en el control del tizón en fases del ciclo biológico de P. infestans en el foliolo de un cultivar susceptible de papa.
Conclusiones
Existe al presente una gama amplia de productos químicos efectivos para el control del tizón con los cuales se pueden desarrollar estrategias para el control químico del tizón que sean efectivas, eficientes, económicas, y sensibles con el medio ambiente y la salud humana. Estas estrategias como las desarrolladas por PROINPA (Fernandez-Northcote et al., 1999) permiten dentro de un manejo integrado del tizón reducir el uso de fungicidas, un incremento sostenible de la productividad y el mejoramiento socioeconómico del agricultor.
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